СИСТЕМАТИЧЕСКИЙ АНАЛИЗ ГЕЛЬМИНТОВ ПРЕСМЫКАЮЩИХСЯ, РАСПРОСТРАНЁННЫХ НА ЮГЕ УЗБЕКИСТАНА

АННОТАЦИЯ

Целью настоящего исследования является определение видового состава гельминтов, поражающих рептилий южного Узбекистана, а также степени их инвазированности. Материал для гельминтологических исследований был собран в Сурхандарьинской и Кашкадарьинской областях в течение 2012–2023 годов с использованием стационарных и маршрутных методов. Всего обследовано 366 экземпляров рептилий, включая особей, погибших на дорогах или пострадавших от воздействия человека и домашних животных. Исследования проводились с соблюдением этических норм обращения с животными.

В результате работы установлено наличие 37 видов гельминтов, относящихся к 29 родам, 18 семействам, 9 отрядам, 4 классам и 3 типам. Среди них выявлены 6 видов Cestoda, 5 – Trematoda, 1 – Acanthocephala  и 25 – Nematoda. Из общего числа паразитов 10 видов обнаружены на личиночной стадии, а 27 – на стадии имаго (взрослой формы).

ABSTRACT

The aim of this study was to determine the species composition of helminths infecting reptiles in southern Uzbekistan and to assess the degree of their infestation. Helminthological material was collected in the Surkhandarya and Kashkadarya regions between 2012 and 2023 using both stationary and transect (route-based) sampling methods. A total of 366 reptile specimens were examined, including individuals found dead on roads or injured due to human activity and domestic animals. The research was conducted in compliance with ethical standards for the humane treatment of animals.

As a result, 37 species of helminths were identified, belonging to 29 genera, 18 families, 9 orders, 4 classes, and 3 phyla. These included 6 species of Cestoda, 5 Trematoda, 1 Acanthocephala, and 25 Nematoda. Of the total, 10 species were found parasitizing hosts at the larval stage, while 27 species were detected in the adult (mature) stage.

Ключевые слова: гельминты, паразиты, рептилии, инвазии, фауна.

Keywords: Helminths, parasites, reptiles, invasions, fauna.

Введение

Рептилии представляют собой одну из ландшафтных групп позвоночных животных, входящих в состав биоценозов Узбекистана. По степени распространённости они превосходят других наземных позвоночных, уничтожают значительное количество насекомых и грызунов, а также служат пищей для некоторых млекопитающих и хищных птиц. В биоценозах Узбекистана зарегистрировано 60 видов рептилий, которые участвуют в жизненных циклах многих видов гельминтов. Выступая в качестве окончательных, промежуточных или резервуарных хозяев, они способствуют широкому распространению инвазий среди диких и домашних животных. Участие рептилий в жизненных циклах гельминтов является одним из проявлений биоценотических связей с компонентами соответствующих экосистем и играет важную роль в эпизоотологическом процессе гельминтозов.

В последние годы наблюдается относительно низкий интерес к изучению гельминтов рептилий, причём основное внимание в исследованиях уделяется паразитам, обнаруженным у одного или нескольких видов-хозяев [14; 19–21]. Комплексные гельминтологические исследования, направленные на изучение паразитофауны рептилий в пределах конкретных географических регионов, проводятся весьма редко [9; 15–18].

В Средней Азии, в частности в Узбекистане, исследования видового состава гельминтов рептилий, а также некоторых их морфологических и экологических особенностей, эпизоотологии и биологии развития проводились в работах [3; 7; 10; 11; 22] и других исследователей.

Целью настоящей работы является изучение видового состава гельминтов на территории южного Узбекистана и определение степени зараженности рептилий.

Материалы и методы

Научно-исследовательская работа по изучению гельминтов рептилий проводилась на юге Узбекистана в период с 2012 по 2023 год. Гельминтологический материал был собран на территории Сурхандарьинской области (Термезский, Кумкурганский, Джаркурганский, Шерабадский и Шурчинский районы) и Кашкадарьинской области (Дехканабадский, Нишанский, Гузарский, Мубарекский, Яккабагский, Камашинский, Касбийский, Миришкарский, Чиракчинский и Касанский районы). Сбор материала и проведение исследований осуществлялись с использованием стационарного и маршрутного методов.

Методом комплексного гельминтологического исследования исследовано 366 экземпляров рептилий (табл. 1). Сюда также входили рептилии, которых сбивали машины на шоссе, или которых мучили жители деревни или домашние животные. Исследования проводились в соответствии с этическими нормами гуманного обращения с животными.

Видовой состав рептилий определялся с помощью сотрудников кафедры зоологии Каршинского государственного университета и лаборатории позвоночных Института зоологии Академии наук Республики Узбекистан.

Сбор, фиксацию и обработку гельминтов проводили по общепринятым методикам в лаборатории общей паразитологии Института зоологии. Для выражения степени зараженности рептилий гельминтами использовали общепринятые в паразитологии показатели: степень инвазии (ЭИ, %) и интенсивность инвазии (II, сп.) [2; 8].

Таблица 1.

 Видовой состав изученных рептилий юга Узбекистана

Трематод, цестод и скребней фиксировали в 70 % спирте, нематод – в жидкости Барбагалло.

Видовой состав трематод, цестод и скребней определяли по окрашенным квакармином и приготовленным препаратам. Для определения видового состава нематод их окрашивали смесью молочной кислоты и глицерина в соотношении 1:1. Препараты, приготовленные для идентификации гельминтов, использовали при 20 и 40 увеличениях микроскопов МБИ-6, МБС-10, Биомед-6, ЛОМО и Олимп. Измерения гельминтов проводились с помощью градуированной оптической линейки. Приготовление тотальных и временных препаратов осуществлялось на основе общепринятых методов.

Для определения видового состава гельминтов были использованы данные и таксономические ключи, представленные в работах В.П. Шарпило (1976), Ж. Аннаева (1992), Халилова с соавторами (1994), Д. И. Гибсона (2002) и других исследователей. Систематика гельминтов приведена в соответствии с актуальными данными, представленными на сайтах Fauna Europaea (http://www.fauna-eu.org/) и Global Cestode Database (https://tapewormdb.uconn.edu/).

Результаты и обсуждение

В результате исследований среди рептилий в различных регионах южного Узбекистана зарегистрировано 37 видов гельминтов, принадлежащих к 29 родам, 18 семействам, 9 отрядам, 4 классам и 3 типам. Среди них обнаружено 6 видов Cestoda, 5 – Trematoda, 1 – Acanthocephala  и 25 – Nematoda. Из них 10 видов паразитируют на личиночной стадии, а 27 – на стадии взрослой формы (imago).

Класс Trematoda включает 5 видов, что составляет 13,5% от общего числа зарегистрированных видов. Класс Cestoda представлен 6 видами (16,2 %). Класс Acanthocephala включает 1 вид, что составляет 2,7 %. Класс Nematoda объединяет наибольшее количество – 25 видов, или 67,6 % от общего числа выявленных гельминтов (рис. 1).

Рисунок 1. Распределение гельминтов рептилий Южного Узбекистана по классам

В результате проведённых исследований у рассматриваемых видов рептилий был установлен следующий уровень гельминтной инвазии: по одному виду гельминтов обнаружено у Phrynocephalus reticulatus, Cyrtopodion caspium, Eremias grammica, Eremias nigrocellata, Eremias afghanica, Eremias lineolata, Psammophis lineolatus, Psammophis schokari и Echis multisquamata. У Testudo horsfieldii, Phrynocephalus interscapularis, Ablepharus deserti и Teratoscincus scincus зарегистрировано по два вида гельминтов. По три вида гельминтов выявлено у Trapelus sanguinolentus, Paralaudakia himalayana, Tenuidactylus turcmenicus и Elaphe dione. Phrynocephalus mystaceus, Coronella austriaca и Vipera ursinii инфицированы четырьмя видами гельминтов. По шесть видов гельминтов обнаружено у Trapelus sanguinolentus и Eremias vermiculata. У Platyceps rhodorachis зарегистрировано восемь видов гельминтов, у Eremias velox – девять видов, а у Natrix tessellata – наибольшее число паразитических червей – 11 видов. Доказано, что таксономическая структура гельминтов рептилий состоит из 37 видов.

Анализ гельминтофауны рептилий позволяет определить видовой состав гельминтов отдельных видов-хозяев и понять количественное и качественное своеобразие гельминтофауны определенной группы, семейства и подотряда.

Гельминтофауна подотряда Скрытошейные черепахи (Cryptodira). В фауне Центральной Азии сухопутные черепахи объединяют 2 вида: Testudo graeca – средиземноморская черепаха и Agrionemys horsfieldi – среднеазиатская пустынная черепаха. Экологически они схожи и обитают в сухих степях, каменистых и глинистых пустынях, на горных склонах и возделываемых землях. Питаются исключительно растениями. Среднеазиатская пустынная черепаха широко распространена в Узбекистане.

У среднеазиатской пустынной черепахи имеется 2 вида нематод. Atractis dactyluris и Atractis emilii, паразитирующие в желудочно-кишечном тракте хозяина и находящиеся в состоянии смешанной инвазии. Эти нематоды относятся к геогельминтам и являются специфическими паразитами черепах. Степень инвазии 50–90 %, интенсивность инвазии 300–700 экз. Поступление инвазионных элементов в организм хозяина происходит через пищевые связи, обеспечивающие циркуляцию инвазии.

Состав гельминтофауны среднеазиатской пустынной черепахи резко отличается от гельминтофауны других групп рептилий. Проведенная исследовательская работа соответствует научным исследованиям, проводившимся ранее в Узбекистане [1].

Среднеазиатская черепаха (Agrionemys horsfieldii) относится к числу четырёх видов рептилий, обитающих в Казахстане, международная торговля которыми регулируется Конвенцией СИТЕС (Конвенцией ООН о международной торговле видами дикой фауны, находящимися под угрозой исчезновения) [12]. Семейство Testudinidae внесено в Приложение II СИТЕС. В октябре-декабре 2019 года в Оренбургском ГАУ временно хранились 4448 среднеазиатских черепах Testudo (Agrionemys) horsfieldii, конфискованных у контрабандистов. В условиях скученности погибло 708 особей, из них рассечено 300. В кишечнике обнаружены нематоды рода Tachygonetria. При этом экстенсивность инвазии составила 100 % при средней интенсивности 1000–5000 экз. Установлено острое воспаление различных отделов кишечника черепах. Развитию патологий способствовало стрессовое состояние рептилий, а скученность жилья способствовала их массовому заражению гельминтами.

Гельминтофауна подсемейства ящериц. В фауне Узбекистана подсемейство ящериц включает 38 видов. Всего гельминтологически обследовано 245 особей, относящихся к 17 видам (см. табл. 3). Общая заражённость гельминтами составила 24,1 %, в том числе Nematoda – 17,1 %, Cestoda – 4,5 %, Acanthocephala – 2,04 %, и Trematoda – 0,4 %. Распространенность гельминтов в отдельных семействах подотряда ящериц варьирует в широких пределах и колеблется от 12,5 до 39,6 %. По степени зараженности во всех семействах ящериц первое место занимают нематоды (10,5–60,0 %).

При заражении их цестодами и акантоцефалами подобных особенностей не обнаружено. Так, гекконы, агамы и настоящие ящерицы заражены цестодами 6,3–20,0 %, а скребнями – 3,8–14,3 %. Заболеваемость трематодами у всех представителей подотряда ящериц очень низкая. Столь резкое изменение зараженности ящериц гельминтами связано с рядом факторов внешней среды.

У рептилий подотряда ящериц зарегистрировано 24 вида гельминтов, в том числе 4 вида Cestoda, 1 вид Trematoda, 1 вид Acanthocephala и 18 видов Nematoda. Более половины из них (15 видов) являются характерными паразитами рептилий. Гельминтофауна ящериц включает также личиночные формы многих гельминтов, взрослые особи которых являются паразитами птиц и млекопитающих.

Гельминтофауна отдельных семейств ящериц качественно и количественно весьма разнообразна. Наиболее богатый видовой состав гельминтов обнаружен в семействах Agamidae (19) и настоящих Lacertidae (23), тогда как остальные семейства ящериц не имеют большого разнообразия гельминтов. В гельминтофауне всех семейств количественно преобладают Nematoda – от 2 до 8 видов, затем следуют Cestoda – 1-2 вида, Trematoda – 1 вид, и Acanthocephala – по 1 виду.

Таблица 2.

Распределение гельминтов среди семейств рептилий

Среди ящериц наиболее богатой гельминтофауной обладают Eremias velox, Eremias arguta, Pseudopus apodus и Trapelus sanguinolentus. Eremias regeli, Eremias nikolski и Phrynocephalus reticulatus имеют наименьшее количество видов гельминтов среди изученных рептилий южных регионов Узбекистана. Остальные виды ящериц имеют от 2 до 5 видов гельминтов и занимают среднее положение по гельминтной зараженности.

Заражение всех видов ящериц гельминтами со сложным жизненным циклом происходит при питании беспозвоночными, которые являются промежуточными или дополнительными хозяевами паразитов. Тесная связь ящериц с влажной подстилкой обуславливает их заражение геогельминтами – нематодами с прямым жизненным циклом [5].

Подотряд змей. В фауне Узбекистана подсемейство змей представлено 21 видом. В ходе гельминтологических исследований нами было обследовано 108 особей, принадлежащих к 7 видам. Общая зараженность гельминтами составила 23,2 %. При этом средняя зараженность обследованных змей Cestoda составила 4,6 %, Trematoda – 5,6 %, Acanthocephala – 1,8 % и Nematoda – 11,1 %. Среди змей высокой восприимчивостью оказались виды, принадлежащие к семействам Colubridae и Viperidae. Один вид (Gloydius  halys) обнаружен у представителей семейства Crotalidae.

Степень зараженности гельминтами варьирует у разных семейств змей. Всего в подотряде змей зарегистрировано 16 видов гельминтов, в том числе 4 вида Trematoda, 3 – Cestoda, 1 – Acanthocephala и 8 – Nematoda. Среди упомянутых гельминтов специфичными для змей оказались 8 видов гельминтов (Telorchis assula, Macrodera longicollis, Oochoristica fedtschenoi, Rhabdias fuscovenosus, Strongyloides mirzai, Polydelphis attenuate, Amplicaecum schikhobalovi, Pharyngodon mamillatus).

В гельминтофауне подотряда змей личиночные формы представлены 8 видами, численность которых сопоставима с количеством имагинальных паразитов, среди которых 2 вида относятся к Trematoda, 2 – к Cestoda, 1 – к Acanthocephala и 3 – к Nematoda. Среди изученных семейств змей разнообразие гельминтофауны отмечено у семейства Colubridae (12 видов). Число видов гельминтов в каждом из оставшихся двух семейств оказалось равным 4 наиболее представлена паразитофауна Natrix tessellata. Идентифицированный состав гельминтов Natrix tessellata обусловлен ее полуводным образом жизни и питанием. Контакт змей с водной средой и в меньшей степени питание бесхвостыми земноводными способствует инвазии N. tessellata личиночными стадиями трематод, что соответствует данным других исследователей. Половозрелые формы трематод у змей формируются также за счёт амфибий, выступающих дополнительными хозяевами этих паразитов, а тесная связь Natrix tessellata с влажной средой обитания способствует заражению геогельминтами – нематодами с прямым жизненным циклом [6; 13].

Таким образом, в результате изучения гельминтофауны криптошейных черепах, ящериц и змей установлено, что из 366 обследованных особей 86 (23,5 %) оказались заражены гельминтами.

У рептилий юга Узбекистана зарегистрировано 37 видов гельминтов, из которых 5 относятся к классу Trematoda, 6 – к Cestoda, 1 – к Acanthocephala и 25 – к Nematoda, при этом заражённость представителями этих классов составляет соответственно 4,4 %, 1,9 %, 1,9 % и 15,3 %, а 27 видов (72,9 %) из общего числа являются облигатными паразитами пресмыкающихся. Они адаптированы к паразитизму в организме изученных холоднокровных животных и составляют ядро гельминтофауны рептилий южных регионов Узбекистана. Гельминты на стадии личинки представлены 10 видами, что составляет 27,0 % от общего числа. У них нет узкой специфичности хозяина для конкретного вида рептилий. Заражение хозяина связано главным образом с трофическими отношениями. Среди гельминтов рептилий случайных гельминтов не зарегистрировано.

Спектр хозяев (дефинитивных, промежуточных и резервуарных) у различных видов гельминтов отличается значительной степенью вариабельности. Среди них 7 видов (18,9 %) обладают широкой трофической специфичностью и относятся к полигостальным формам, паразитируя у более чем четырёх видов хозяев. Умеренный круг хозяев (2–3 вида) характерен для 13 видов гельминтов (35,1 %), которые считаются малогостальными. В то же время 17 видов (39,1 %) являются строго специфичными (моногостальными) и обнаруживаются исключительно у одного вида рептилий.

Среди полигостальных форм наибольшее число хозяев установлено у следующих видов: личинки Diplopylidium noelleri (отмечены у 4 видов рептилий), Macracanthorhynchus catulinus (личиночные стадии – у 7 видов), Spauligodon eremiasi (у 4 видов), личинки Ascarops strongylina (у 4 видов), личинки Physocephalus sexalatus (у 4 видов), личинки Spirocerca lupi (у 6 видов), Abbreviata abbreviata (у 6 видов).

Участие в жизненных циклах гельминтов паратенических хозяев играет важную роль в распространении и сохранении паразитов в биоценозе, а также повышает вероятность инвазии дефинитивных хозяев [5].

Установлено, что из зарегистрированных 37 видов гельминтов по характеру жизненного цикла 24 (64,8 %) являются гетероксенными гельминтами, а 13 (35,1 %) – моноксенными. Следует отметить, что в гельминтофауне рептилий доминируют гетероксенные гельминты. Подотряд Cryptodira представлен 2 видами из 37, подотряд Lacertilia – 19 видами, подотряд Serpentes – 12 видами.

Выводы и рекомендации

Общая заражённость представителей подотрядов Serpentes и Lacertilia практически одинакова – 24,1 % и 23,2 % соответственно. Однако доказано, что видовой состав гельминтов у ящериц в 1,5 раза больше (24 вида), чем у змей (16 видов). При этом в гельминтофауне ящериц доминируют облигатные паразиты, а у змей – личиночные формы гельминтов. Сходство гельминтофауны отдельных видов рептилий из разных регионов южного Узбекистана обусловлено, прежде всего, видовой специфичностью гельминтов, а также широким распространением конкретных видов паразитов рептилий и географической близостью изучаемых территорий. Это соответствует данным других исследователей.

Из числа гельминтов (37 видов), зарегистрированных у рептилий, установлено, что 2 вида обнаружены у представителей подотряда криптошеих черепах, 19 – у представителей подотряда ящериц и 11 видов – у представителей подотряда змей. Общее число видов гельминтов у ящериц и змей – 5. Установлено, что общее число видов гельминтов у рептилий и млекопитающих составляет 6, а у рептилий и птиц – 4.

Анализ гельминтофауны изучаемых животных в определенной степени позволяет выявить особенности видового состава гельминтов отдельных видов хозяев и понять количественное и качественное своеобразие гельминтофауны отдельных групп животных, семейств, подотрядов или других таксонов.

Принимая во внимание участие представителей рептилий в круговороте гельминтов, рекомендуется учитывать степень зараженности рептилий гельминтами при разработке мероприятий против гельминтных инфекций сельскохозяйственных и домашних животных.

Список литературы:

1. Акрамова Ф., et al. Эколого-фаунистический Анализ трематод рода Trichobilharzia – паразитов гидрофильных птиц // Российский паразитологический журнал. – 2009. –  № 2. – C. 5–15.
2. Бердибаев А., et al. Pаспространение нематод TOXOCARA CANIS WERNER (1782) среди собак // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями. – 2023. –  № 24. –  С. 73–77.
3. Икромов Э., Азимов Д. Два новых вида нематод, обнаруженных у амфибий и рептилий в северной части Ферганской долины Узбекистана // Паразитология. – Россия. – 2003. – № 6. – С. 512–516.
4. 4. Кириллов А. Фауна гельминтов пресмыкающихся Самарской области // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. – 2000. – № 2 (2). – С. 324–329.
5. Кириллов А., Кириллова Н. Фауна гельминтов пресмыкающихся национального парка «Смольный» // Nature Conservation Research. Заповедная наука. – 2021. – № 6 (3). – С. 9–22.
6. Кириллов А.А., Кириллова Н.Ю., Евланов И.А. Паразиты рыб (Pisces) Самарской области. Сообщение 2. Platyhelminthes, Nematoda и Acanthocephala // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. – 2018. – № 20(5–4). – С. 652–674.
7. Кучбаев А., et al., Гельминты рептилий Узбекистана // Узбекский биологический журнал. – Ташкент. – 2001. –  № 1. – С. 53–57.
8. Тургунов С., Каниязов А., Шакарбоев Э. Распространение нематод PARASCARIS EQUORUM (GOEZE, 1782) в северо-западных и восточных районах Узбекистана // Теория и практика борьбы с паразитарными болезнями. –  2023. –  № 24. – С. 475–479.
9. Шималов В. Гельминтофауна рептилий в республике Беларусь // Паразитология. – 2010. – № 44 (1). – С. 22–29.
10. Шакарбоев Э., Жумамуратов Ж., Хосилова Г. Трематодофауна позвоночных Узбекистана // Исследование живой природы Кыргызстана. – 2023. –  № 1. – С. 45–51.
11. Шакарбоев Э., et al. Биоценотические связи змей и их гельминтов в Центральной Азии // Узбекский биологический журнал. – 2000. – № 4. – С. 61–65.
12. Христиановский П., et al., Эколого-паразитологическая оценка гельминтофауны жвачных животных в степном научном стационаре" Оренбургская тарпания" // Проблемы ветеринарной санитарии, гигиены и экологии: сборник научных трудов. –  2023. –  № 120. – С. 120–126.
13. Шарпило В. Паратенический паразитизм у нематоморф (Cephalorhyncha, Nematomorpha) // Вестник зоологии. – 2001.
14. Birlik S., et al. Helminth parasites of the Mediterranean chameleon Chamaaeleo chamaeleon (Linnaeus, 1758)(Reptilia: Chamaeleonidae) from Turkey // Acta Zoologica Bulgarica. – 2020. – № 72 (3).
15. Borkovcová M., Kopřiva J. Parasitic helminths of reptiles (Reptilia) in south Moravia (Czech Republic) // Parasitology Research. – 2005. – № 95. – Pp.  77–78.
16. Mihalca A., et al.  Helminth parasites of reptiles (Reptilia) in Romania // Parasitology Research. – 2007. – № 101(2). – Pp.  491–492.
17. Murvanidze L.  et al. The annotated list of reptile helminths of Georgia // Proceedings of the Institute of Zoology. – 2008. – № 23. – С. 54–61.
18. Sharpilo V. Parasitic worms of the reptilian fauna of the USSR; systematics, chorology, biology. – 1976.
19. Sharpilo V. et al. Helminths of the sand lizard, Lacerta agilis (Reptilia, Lacertidae), in the Palaearctic: faunal diversity and spatial patterns of variation in the composition and structure of component communities // Parasitology. – 2001. – № 123(4). – Pp. 389–400.
20. Yildirimhan H.S., Bursey C.R., Goldberg S.R. Helminth parasites of the grass snake, Natrix natrix, and the dice snake, Natrix tessellata (Serpentes: Colubridae), from Turkey // Comparative Parasitology. – 2007. – Vol. 74(2). –  Pp. 343–354.
21. Yıldırımhan, H.S., Sümer N., Bursey C.R. Helminh Parasites of Two Lacertid Species, Anatololacerta anatolica (Wermer, 1902) and Darevskia rudis (Bedriaga, 1886)(Sauria: Lacertidae) from Bursa Province, North-Western Turkey // Acta Zoologica Bulgarica. – 2020. – Vol. 72 (2).
22. Uj T.U.T. Janubiy O ‘Zbekiston Sudralib Yuruvchilari Paraziti-Diplopylidium NoelleriI (Skrjabin, 1924) Ning Taraqqiyot Sikli // Actual problems and prospects of the study of the fauna. – 2024. – Vol. 1 (01).